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<사적기 事蹟記〉에 의하면 신라시대인 418년(눌지마립간 2) 아도화상(我道和尙)이 선산 도리사(桃李寺)를 개창할 때 함께 지었던 절이라고 한다.
절의 이름에 대해서는 아도화상이 도리사를 창건한 후 멀리 황악산 직지사터를 손가락으로 가리키면서 저곳에 절을 지으라고 해서 붙여졌다는 설과 성주산문의 조사(祖師) 무염대사가 머물렀던 심묘사에 부속된 절로 남종선의 가르침인 '불립문자 직지인심 견성성불'(不立文字直指人心見性成佛)을 표방한 데에서 유래했다는 설이 있다.
또한 고려시대에 능여대사(能如大師)가 이 절을 세울 때 자[尺]를 사용하지 않고 직접 자기 손으로 측량하여 지었다고 해서 직지사라고 했다는 설도 있다.
645년(선덕여왕 14) 자장율사가 중창한 이래로 930년(경순왕 4), 936년(태조 19)에 천묵대사(天默大師)와 능여대사가 각각 중창하여 대가람이 되었으며 조선시대에는 사명대사(四溟大師)가 출가하여 득도한 절로도 유명하다.
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